Analysis of the impact of organic pollutants on marine microbial communities

Abstract

Increasing amounts of organic synthetic chemicals are currently emitted to the environment by human activities. The more recalcitrant fraction of this pollutant mixture reaches marine ecosystems mainly through rivers, continental run-off, and diffuse atmospheric inputs. Once in seawater, it represents the anthropogenic fraction of the dissolved organic carbon (ADOC) pool. However, the total amount of ADOC is unknown, while its effects to ecosystems and detailed composition is largely unknown. Over the past decades, the scientific research effort has focused on the effects of organic pollutants (OPs) in marine biota, especially in oil spills events or under toxicological testing in laboratories, neglecting the importance of the chronic pollution perturbation of the biosphere composition caused by diffusive inputs of large number of pollutants at low concentrations. Our aim was to combine functional genomic tools with quantitative biogeochemical approaches under manipulated conditions to determine the bidirectional interaction between marine microbial community structure and function and the ADOC present in coastal seawater. Additionally, it was also intended to perform similar experiments in areas with diverse environmental conditions to elucidate the role of the trophic conditions and levels of pollutants in the response. In order to fulfil the proposed objectives, several OP amendment experiments were performed with different OP additions and contrasted seawater from the North-Western Mediterranean, the Arctic and the Antarctic. On the one hand, the effect caused by 4 families of pollutants individually (alkanes, polycyclic aromatic hydrocarbons, organophosphate esters and perfluoroalkyl substances (PFAS)) was tested in 5 marine bacterial communities of the NW Mediterranean, and the specific effect of perfluorooctanesulfonate (PFOS) and perfluorooctanoate acids (corresponding to the family of PFAS) in communities from Deception Island (Antarctica). On the other hand, experiments were conducted to observe the effect of an operationally defined ADOC, which consisted of the non-polar extract of seawater, to bacterial communities from coastal waters with very different starting environmental conditions (Livingston Island (Antarctica), Svalbard (Arctic), Barcelona and Blanes (Mediterranean)). The results suggest that the baseline ADOC pollution ubiquitously present in the oceans, two orders of magnitude lower than DOC, is modifying bacterial communities and its functionality. ADOC induced the growth of rare taxa, most of them known as pollutants degraders, but also modified the activity of some metabolic pathways from certain taxonomical groups, such as those related to hydrocarbon breakdown and PFOS desulfurization. Consequently, this work provided evidences that ADOC might be changing the dynamics of ocean biogeochemical cycles. The relevance of this perturbation will need to be constrained with future research. At the same time, marine microorganisms are adapted to modulate the concentration and state of incoming pollutants, as an example, we have observed a PFOS decrease in incubations with bacteria from Antarctic waters. However, the bidirectional interaction between ADOC and marine bacteria is closely related with environmental variables and conditions (nutrients availability, water temperature, etc.), as well previous exposure to pollutants probably facilitating an adaptation of the communities. In terms of the pool of ADOC, the same ADOC perturbation did not result in the same response for marine communities in the Mediterranean, Arctic and Antarctica. The suite of microbial responses are thus taxa and compound specific and besides the growth of the rare biosphere, range from degradation of pollutants, changes in the enzymatic activities, modification of the composition of the cell membranes and surface properties, compound specific stress responses, among others.

En la actualidad, se emiten cantidades cada vez mayores de productos químicos sintéticos orgánicos al medio ambiente. La fracción más recalcitrante de esta mezcla llega a los ecosistemas marinos principalmente a través de ríos, escorrentía continental y por la entrada difusiva atmosférica. Una vez en el agua de mar, ésta representa la fracción antropogénica de la reserva de carbono orgánico disuelto (ADOC). Sin embargo, la cantidad total de ADOC, su composición específica y sus efectos en los ecosistemas son en gran parte desconocidos. En las últimas décadas, el esfuerzo de investigación científica se ha centrado en los efectos de los contaminantes orgánicos (CO) en la biota marina, especialmente en eventos de derrames de petróleo o mediante pruebas toxicológicas en laboratorio, descuidando la importancia de la contaminación crónica y ubicua causada por la entrada atmosférica. Nuestro objetivo era determinar la interacción bidireccional entre la estructura y función de la comunidad microbiana marina y el ADOC presente en el agua de mar. A su vez, también se quería dilucidar el papel de las condiciones tróficas y los niveles de contaminantes iniciales en la posterior respuesta. Para cumplir con los objetivos, se realizaron varios experimentos de adición de CO a diferente concentración y composición, así como en varias aguas de mar del Mediterráneo, Ártico y Antártida. Por un lado, se probó el efecto causado por 4 familias de contaminantes de manera individual (alcanos, hidrocarburos aromáticos policíclicos, ésteres de organofosfato y sustancias perfluoroalquílicas) en 5 comunidades del Mediterráneo. També se examinó el efecto específico de los ácidos perfluorooctanosulfonato (PFOS) y perfluorooctanoato en la Isla Decepción (Antártida). Por otro lado, se realizaron experimentos para observar el efecto del ADOC, que consistía en el extracto no-polar de agua de mar, en las comunidades bacterianas con condiciones ambientales iniciales muy diferentes (Isla Livingston (Antártida), Svalbard (Ártico), Barcelona y Blanes (Mediterráneo). Los resultados sugieren que la contaminación de ADOC, presente de manera ubicua en los océanos y dos órdenes de magnitud más baja que el DOC (Dissolved Organic Carbon), está modificando las comunidades bacterianas y su funcionalidad. En los experimentos realizados, el ADOC indujo el crecimiento de especies microbianas raras, la mayoría de ellas conocidas como degradadoras de contaminantes, pero también modificó la actividad de rutas metabólicas de ciertos grupos taxonómicos, como los relacionados con la degradación de hidrocarburos y la desulfuración de PFOS. En consecuencia, este trabajo ha proporcionado evidencias sólidas de que el ADOC debe de estar cambiando la dinámica de los ciclos biogeoquímicos oceánicos. Al mismo tiempo, los microorganismos marinos están adaptados para modular la concentración y el estado de los contaminantes entrantes. Como ejemplo, hemos observado una disminución a lo largo del tiempo de la concentración de PFOS en las incubaciones con bacterias marinas antárticas. Sin embargo, la interacción bidireccional entre ADOC y microorganimos está estrechamente relacionada con las variables y condiciones ambientales (disponibilidad de nutrientes, temperatura del agua, etc.), así como la exposición previa a los contaminantes, probablemente facilitando una mejor adaptación de las comunidades. En términos del ADOC, la misma perturbación con ADOC no resultó en la misma respuesta para las comunidades marinas en el Mediterráneo, el Ártico y la Antártida. El conjunto de respuestas microbianas es, por lo tanto, específico de cada taxón y CO. Dicha respuesta puede verse reflejada en el crecimiento de la biosfera rara, la biodegradación de los contaminantes, los cambios en las actividades enzimáticas, la modificación de la composición de las membranas celulares y sus propiedades de superficie, o una respuesta de estrés específica al compuertso, entre otras (...)